Hijo de un médico que murió cuando Walter era aún un niño, se trasladó a Enfield. Fue alumno y profesor universitario en Oxford, salvo esporádicos viajes por Francia y Alemania, y mucho más asiduamente por Italia. Alternó la escritura en periódicos y revistas y los cursos que intermitentemente profesó en Oxford. Consagrado a la Estética, de personalidad inquieta y nostálgica, fue discípulo de John Ruskin, aunque rechazaba la interpretación moralizante del arte que realizaba este último, y maestro de Óscar Wilde. Escribió la novela histórica Marius the Epicurean (1885), Mario el epicúreo, que impresionó a toda su generación y fue considerada la Biblia del Decadentismo; en ella plasmó sus ideales estéticos y religiosos a un mismo tiempo. Su héroe, el joven Mario, vive en la época de los Antoninos. Al principio, el cálido culto de los dioses domésticos y de los espíritus campestres colman todas sus aspiraciones, pero la muerte de su madre y de su más querido amigo, el poeta Flavio, lo sumen en la incertidumbre sobre los problemas fundamentales de la vida, que cree resueltos en la filosofía epicúrea. Más tarde, su decisivo encuentro con Marco Aurelio le inclina hacia las doctrinas estoicas. Finalmente es seducido por el espíritu rebelde y la serena actitud fraterna y esperanzada de los fieles que se reúnen en las catacumbas romanas o mueren en el circo. Yeats llegó a afirmar que fue el único libro sagrado para su generación.
Destacó, además, en el género del ensayo. Lo ejerció sobre todo como crítico e historiador del arte. En torno al Renacimiento escribió importantes ensayos. Fuera de Apreciaciones, (1889) y de Platón y el Platonismo (1893), son justamente famosos sus Estudios en la Historia del Renacimiento se editó en 1873 y alcanzó cuatro ediciones más, pero el texto definitivo sólo encontró su forma en 1893 con un capítulo extra, "La escuela de Giorgione" y con la recuperación de un párrafo que causó el escándalo del obispo de Oxford porque "invitaba a compensar la brevedad de la vida con la intensidad de alguna exquisita pasión o alguna extraña sensación":
La pasión poética, el anhelo de belleza y el amor del arte por el arte poseen en grado sumo esta sabiduría (para la vida). Pues el arte llega a nosotros con el fin único de aportar a nuestra breve existencia una cualidad sublime, simplemente por amor a ese momento fugaz.
Además del "Prefacio", Pater incluyó los ensayos "Dos tempranas historias francesas", "Pico della Mirandola", "Sandro Botticelli", "Luca della Robbia", "La poesía de Miguel Ángel", "Leonardo da Vinci", "La escuela de Giorgione", "Joachim de Bellay" y el ya mencionado ensayo sobre "Winckelmann", además de una "Conclusión". Las ediciones inglesas modernas incluyen como apéndice un breve texto de 1864, titulado "Diaphaneité".
Inspirándose en Lessing y en Hegel, proponía una flexibilización de los cánones artísticos más clásicos creando uno nuevo: aquél que atendía en la obra literaria y artística a su cualidad sensible, a la producción de sentimientos y placer estético a partir de la forma. La forma unificaba todo el arte, y, como llegó a decir, "todas las artes tienden a la condición de la música, que sólo es forma", y lo que proporciona placer estético se reduce fundamentalmente a forma. Por eso el arte es autónomo e independiente de todo principio moral, al contrario de lo que afirmaba Ruskin. Ante la primacía del hedonismo, el artista se crea sus propios valores que no tienen por qué coincidir con lo que la moral victoriana de la época pregonaba.
Escritor de refinado y poético estilo, gozó de una enorme influencia en muchos escritores de su época. En Pater el helenismo deja intensos ecos en su concepción estética y en su anhelo de pasión y de luminosidad. Ese amor a lo clásico antiguo orienta toda su crítica y su estética.